Os sobreviventes de uma invasão antiga se refugiaram na esquecida cidade subterrânea de Gravehold. Lá, os remanescentes desesperados da sociedade aprenderam que a energia das próprias brechas que os seres usam para atacá-los pode ser reaproveitada por meio de várias gemas, transformando as energias malignas em magias e armas benéficas para ajudar sua última linha de defesa: os magos das brechas.
Aeon's End é um jogo cooperativo que explora o gênero de construção de decks com uma série de mecanismos inovadores, incluindo um sistema de ordem de turno variável que simula o caos de um ataque e regras de gerenciamento de deck que exigem planejamento cuidadoso com cada carta descartada. Os jogadores lutarão para defender Gravehold de The Nameless e suas hordas usando habilidades únicas, magias poderosas e, o mais importante de tudo, sua inteligência coletiva.